Laura ve Carmilla'nın kıyametten kurtulmalarının ve Carmilla'nın ölümlü bir insan olmasının üzerinden beş yıl geçmiştir. Toronto şehir merkezinde rahat bir daireye yerleşmişlerdir, Laura gazetecilik becerilerini geliştirmeye devam ederken Carmilla da vampir olmayan bir yaşam tarzına alışmaya çalışmaktadır. Evdeki mutlulukları, Carmilla'nın kanlı yiyeceklere düşkünlükten kazara ısırmaya kadar "yeniden vampirleşme" belirtileri göstermeye başlaması ve Laura'nın tuhaf, hayaletli rüyalar görmeye başlamasıyla aniden bozulur. Çift şimdi, bilinmeyen doğaüstü tehdidi ortaya çıkarmak ve Carmilla'nınki de dahil olmak üzere insanlığı kurtarmak için Silas Üniversitesi'nden eski arkadaşlarını işe almak zorundadır.