New York doğumlu Erin Moriarty oyunculuk kariyerine pek çok oyuncunun hayalini kurduğu şekilde başladı: ödüllü bir projeyle. Erin ilk olarak 2010 yılında Emmy adayı pembe dizi One Life to Live'da (1968) altı bölümde Whitney Bennett karakterini canlandırarak ekrana geldi. 2011 yılında Law & Order'ın bir bölümünde konuk oyuncu olarak rol alarak TV çalışmalarını geliştirdi: Special Victims Unit'in (1999) bir bölümünde konuk oyuncu olarak yer aldı. Ertesi yıl Erin ilk uzun metrajlı filminde küçük bir rol aldı. Ben Stiller, Vince Vaughn ve Jonah Hill'le birlikte rol aldığı bilimkurgu komedisi Gözüm Üzerinizde'de (2012) yer aldı. 2013 yılında bir filmde daha yardımcı rol aldı. The Kings of Summer (2013) adlı ergenlik draması, aileleriyle yollarını ayırıp kendi inşa ettikleri bir evde topraktan geçinmek için bir plan yapan üç genci anlatıyor. Radha Mitchell'in canlandırdığı karakterin kızı Natalie Walraven'ı canlandıran Erin, 2013 yapımı Red Widow (2013) dizisinde de çalıştı. 2014'te televizyonda kaldı ve Emmy ödüllü ve Altın Küre adayı True Detective'in (2014) ilk sezonunda Woody Harrelson'ın canlandırdığı sert karakter Marty Hart'ın kızını canlandırdı. Bu rol onun üç bölümde yer almasını gerektirdi. Dizi bittiğinden beri Erin bir Got'u canlandırmanın "eğlenceli olduğunu... çünkü kendimi nasıl sunduğumun tam tersi olduğunu ve düşünüldüğüm herhangi bir rolün tam tersi olduğunu söyledi." 2015 yılında Erin, Netflix'in popüler suç aksiyon dizisi Jessica Jones'ta (2015) yinelenen bir konuk rol aldı. Başrolünde Viggo Mortensen'in oynadığı 2016 yapımı Kaptan Fantastik'te (2016), benzersiz bir ailenin değişen dinamiklerini konu alan film festivalinin favorisinde Claire'in yardımcı rolünü oynadı. Erin bunu Mel Gibson ve William H. Macy'nin başrollerini paylaştığı aksiyon gerilim filmi Kan Bağı (2016) ile takip etti. Helen Hunt ile birlikte biyografik film Mucize Sezon'da (2018) Kelly rolüyle başrol oynamaya devam etti. 2019 itibariyle Amazon Prime'ın 'The Boys' adlı dizisinde başrol oynamaktadır.