John Minnesota'nın İkiz Şehirlerinde büyüdü. Thomas Akademisi'nden mezun olduktan sonra Thomas Akademisi'nden mezun olduktan sonra John, askeri bir Katolik lisesine taşındı. Iowa Üniversitesi'ne gitmek için Iowa City'ye taşındı. Orada yazarlıktan sinemaya geçti. İki yıl sonra, John Manhattan'a taşındı. NYU'nun film programına katıldı. NYU'dan mezun olduktan sonra John Los Angeles'a taşındı. Angeles'a film yapımcılığında kariyer yapmak için gitti. John kendi filmini yazdı ve yönetti. ilk uzun metrajlı filmi Full Moon Rising'i (1996) üniversiteden yeni mezun olmuşken çekti. İkinci yılındaki çabası için, The Dry Spell, John'a kardeşi Drew katıldı. John'un yazdığı, yönettiği ve kurguladığı film. Şimdi Los Angeles'ta yaşıyorlar, Dowdle Kardeşler olarak birlikte çalışıyorlar.