Richard Ellef Ayoade Hammersmith'te doğdu ve Suffolk'ta büyüdü, İngiltere'de, Norveçli bir annenin oğlu olan Dagny Amalie (Baassuik) ve Nijeryalı bir baba, Layide Ade Laditi Ayoade. Cambridge Üniversitesi'nde Hukuk okudu ve Cambridge Footlights kulübünün başkanı olduğunda Monty Python'dan Eric Idle, Hugh Laurie ve Graeme Garden gibi İngiliz Komedi efsanelerinin izinden gitti.Ayoade'nin ilk gerçek televizyon çıkışı, 1980'lerin bilim kurgu televizyon programlarının bir parodisi olan ve "o kadar kötü ki'iyi!" estetiğiyle dikkat çeken kült klasik Garth Marenghi'nin Darkplace (2004) filminde Matthew Holness ile birlikte yönetmenlik, senaristlik ve başrol oynamasıydı. Röportajlarda utangaçlığı ve kendini beğenmişliği ile dikkat çeken Dean Learner' genç komedyenin oyunculuk yeteneğini gözler önüne serdi. 2003 yılında bir başka kült dizi The Mighty Boosh'ta Şaman "Saboo", popüler bilinçteki konumu, Ayoade'nin "Moss" olarak bilinen sosyal habersiz, dweebish savant'ı oynadığı The IT Crowd (2006) dizisinde pekiştirildi. Joe Dunthorne'un romanından uyarlanan Submarine (2010) adlı uzun metrajlı filmi yönetme şansı yakaladı. Submarine'i, senaryosunu Avi Korine ile birlikte yazdığı ve Fyodor Dostoyevski'nin bir romanından uyarlanan Öteki (2013) izledi.