Jill Hennessy, Tom Fontana ve Ben Affleck'in yapımcılığını üstlendiği, Kevin Bacon ve Aldis Hodge ile birlikte Showtime'da yayınlanan "City on a Hill" dizisinde başrolde yer alıyor. Jill, FOX'ta Sanaa Lathan ve Stephan James ile birlikte Gina Prince-Bythewood'un özel etkinlik dizisi "Shots Fired"'da rol aldı ve CBC'de John Carroll Lynch ile birlikte Mike Clattenburg komedisi "Crawford"'da başrol oynadı. Paramount Network için Kevin Costner ile "Yellowstone" dizisinin pilot bölümünde konuk oyuncu olarak yer aldı. Jill, CBS draması "Madam Secretary"'de yinelenen bir karakterdi ve CBS draması "The Good Wife"'ın birkaç bölümünde yer aldı. Jill ayrıca Dustin Hoffman'ın rol aldığı HBO dizisi "Luck" ve Jean Reno ile birlikte Paris'te çekilen uluslararası dizi "Jo"'nun da müdavimlerindendi. En çok NBC'nin "Law & Order" ve "Crossing Jordan" (1 numaralı yeni drama) dizilerindeki başrolleriyle tanınıyor. Jill, "Crossing Jordan"'daki çalışmasıyla People's Choice Ödülü'ne aday gösterildi ve TNT'nin "Nuremberg"'inde Brian Cox ve Alec Baldwin ile birlikte yaptığı çalışmayla Golden Satellite Ödülü kazandı. Jill'in diğer film kredileri arasında Alec Baldwin ile "Lymelife", Bobby Cannavale ve Ron Eldard ile Michael Cuesta'nın "Roadie", Peter Stormare ile "Small Town Murder Songs", "Chutney Popcorn" Nisha Ganatra ile "The Paper" Ron Howard ile Robert Duval, "Wild Hogs" John Travolta ve Tim Allen, "I Shot Andy Warhol" Mary Herron ile Lili Taylor ve "Exit Wounds" Steven Segal. Ayrıca "The Buddy Holly Story" adlı Broadway prodüksiyonunda Buddy Holly&39;nin eşi Maria-Elena'yı canlandırdı. Şarkıcı/söz yazarı olan Jill, ilk albümü "Ghost In My Head"'in tüm müzik ve sözlerini yazdı. Sarah McLachlan, The Indigo Girls ve Dixie Chicks ile Lilith Tour'da sahne aldı ve The Indigo Girls'ün "Staring Down The Brilliant Dream" adlı canlı albümünde yer aldı. Jill ayrıca Ekim 2015'te yayımlanan ikinci albümü "I Do"'nun tüm müzik ve sözlerini yazdı. Şu anda üçüncü albümünü yazmaya devam ediyor.