Jemima Kirke, davulcu Simon Kirke ve vintage butik sahibi Lorraine Kirke'ün kızıdır. Londra'da doğmasına rağmen Kirke New York'ta büyümüştür. New York'taki Saint Ann's School'da eğitim gördükten sonra Rhode Island School of Design'da sanat eğitimi aldı ve buradan Güzel Sanatlar Lisansı ile mezun oldu. Dunham ondan 2010 yapımı Tiny Furniture (2010) filminde oynamasını istedi. Bu, Dunham'ın hit HBO dizisi Girls'de (2012) Jessa Johansson rolüyle çıkış yapmasına yol açtı.