Jeffrey Hunter, Henry Herman McKinnies Jr. olarak 25 Kasım 1926'da New Orleans, Louisiana'da tek çocuk olarak dünyaya geldi. Ailesi Arkansas Üniversitesi'nde tanıştı ve o neredeyse dört yaşındayken ailesi Milwaukee, Wisconsin'e taşındı. Gençlik yıllarında North Shore Çocuk Tiyatrosu'nun yapımlarında rol aldı ve 1942'den 1944'e kadar Eileen Heckart, Charlotte Rae ve Morton DaCosta ile birlikte yerel Port Players ile yaz stoğunda sahne aldı. Hunter aynı zamanda WTMJ'de radyo oyuncusuydu ve ilk profesyonel maaşını 1945 yılında savaş zamanı dizisi "Those Who Serve." için aldı; Futbol takımının eş kaptanlığını yaptığı Whitefish Bay Lisesi'nden mezun olduktan sonra, Birleşik Devletler Donanması'na katıldı ve 1945-1946 yıllarında Illinois'deki Great Lakes Donanma İstasyonu'nda eğitim gördü, ancak Japonya'da aktif görev için yola çıkmasının arifesinde hastalandı ve hizmetten tıbbi olarak terhis edildi.Hunter, 1949 yılında Northwestern Üniversitesi'nden lisans derecesiyle mezun oldu ve burada Sheridan'ın "The Rivals" ve Ruth Gordon'un "Years Ago" oyunlarında sahne deneyimi kazandı. Ayrıca 1948 yılında Northwestern öğrencileriyle birlikte Eagles Mere, Pennsylvania'da yaz stoğu yaptı, iki Northwestern Radio Playshop yayınında çalıştı, Phi Delta Theta Fraternity'nin başkanlığını yaptı ve David Bradley ile birlikte kampüs film topluluğunda aktif olarak yer aldı, daha sonra 1949 yılında yönetmen David Bradley'nin Julius Caesar (1950) yapımında rol aldı. Daha sonra Los Angeles'taki California Üniversitesi'nde radyo ve drama eğitimi aldı. Mayıs 1950'de UCLA yapımı Arthur Miller'ın "All My Sons" oyununun kadrosunda yer aldı; açılış gecesinde yakışıklı Hunter, Paramount ve 20th Century-Fox Stüdyolarından yetenek avcılarının dikkatini çekti.Hunter, Paramount'ta "All My Sons" filminin bir sahnesinde Ed Begley'le deneme çekimi yaptı (ileride eşi olacak Barbara Rush'la burada tanıştı), ancak stüdyodaki bir yönetici değişikliğinin işe alınmasını engellemesinin ardından 20th Century Fox'la anlaştı (1959'a kadar sözleşmesi devam etti) ve bir ay içinde 14üncü Saat (1951) için New York'a gönderildi. Hunter sinemada oldukça meşguldü ve iki yıl içinde Single-Handed (1953) filminde başrolden başrole ve ilk faturaya doğru ilerledi. Büyük çıkışını John Ford'un klasiği Çöl Aslanı (1956) ile yaptı; filmde John Wayne'e Komançiler tarafından kaçırılan bir çocuğu bulmak için destansı arayışında eşlik eden genç kovboyu canlandırdı. Hunter bu filmdeki performansıyla çok iyi eleştiriler aldı ve haklı olarak usta Wayne'in yanında çok iyi bir performans sergiledi. 1960 yılında, İkinci Dünya Savaşı kahramanı Guy Gabaldon'un gerçek hikâyesini anlatan Cehennemden Kaçış (1960) filminde en iyi rollerinden birini oynadı. Aynı yıl, yapımcı Samuel Bronston'ın King of Kings (1961) filminde İsa'yı canlandırarak muhtemelen en iyi bilindiği rolü (en iyi işi olmaktan uzak olsa da) üstlendi. 33 yaşındaki Hunter'ın hala genç görünmesi nedeniyle, saygısız Hollywood yazarları tarafından "I Was a Teenage Jesus "olarak adlandırıldı.Western dizisi Temple Houston'ın (1963) iptal edilmesinin ve Uzay Yolu (1966) dizisinin başrolüne devam etmeme kararının ardından kariyeri düşüşe geçti ve Hunter sonunda kendini Avrupa'da ucuz Western filmlerinde çalışırken buldu.Kasım 1968'de Şikago Mafyası'nı anlatan Cry Chicago (¡Viva América!) filmi için İspanya'da bulunan Hunter, sette meydana gelen bir patlamada, yanında bulunan ve dışa doğru patlayacak şekilde ayarlanmış bir araba camının yanlışlıkla içe doğru patlaması sonucu yaralandı. Hunter ciddi bir beyin sarsıntısı geçirdi. Hunter'ın eşi Emily'ye göre, çekimlerden sonra Amerika Birleşik Devletleri'ne dönerken uçakta "şoka girdi"ve "konuşamadı. İnişten sonra Hunter Los Angeles'taki Good Samaritan Hastanesi'ne götürüldü, ancak doktorlar yerinden çıkmış bir omur ve beyin sarsıntısı dışında ciddi bir yaralanma bulamadılar.26 Mayıs 1969 öğleden sonra Hunter, Van Nuys, California'daki evinde üç basamaklı bir merdiven setinden inerken kafa içi kanama geçirdi. Düştü, bir saksıyı devirdi ve başını trabzana çarparak kafatasını kırdı. Hunter'ı ziyarete gelen aktör ve arkadaşı Frank Bellow tarafından baygın halde bulundu ve beyin ameliyatı geçirdiği Valley Presbyterian Hastanesi'ne götürüldü. Ertesi sabah saat 9:30 sularında 42 yaşında öldü.