John Churchill Phoenix, Arizona'da doğdu ve büyüdü. Brophy Prep'e ve ardından Boulder'daki Colorado Üniversitesi'ne devam ederek hem Tiyatro hem de İngiliz Edebiyatı bölümlerinden mezun oldu. Los Angeles'a taşınmadan önce Colorado Shakespeare Festivali'nde sahnede ilk profesyonel oyunculuğunu yaptı. Mank (2020), Kötülük Kök Salıyor (2020) ve Geleceğin Efsaneleri (2016) filmleriyle tanınmaktadır. Eşi Danielle ve iki çocuğuyla birlikte Los Angeles'ta yaşamaya devam etmektedir.