Handke çocukluğunun bir bölümünü Karintiya ve Berlin'de geçirdi. Yatılı okul öğrencisi olarak Tanzenberg'de kaldı. Handke 1961 yılında lise diplomasını Klagenfurt'ta aldı. Okuldan sonra Graz'da hukuk okumaya başladı. Orada Graz grubu "Forum Stadtpark" ile tanıştı. Bunu düzyazı metinlerinin yayınlanması ve radyo çalışmaları izledi. İlk romanı "The Hornets" 1966 yılında yayımlandı. Handke eğitimini yarıda bıraktı. O zamandan beri profesyonel bir yazar olarak yaşadı. Handke ikametgahını Almanya, Avusturya ve Fransa arasında değiştirdi. 1991'den beri Paris yakınlarındaki Chaville'de yaşamaktadır. Handke, Kosova'daki savaş ve Yugoslavya'nın dağılması tartışmalarında önemli bir rol oynadı. Bu konudaki siyasi görüşü kamuoyunda tartışmalara yol açtı. Peter Handke'nin ilk çalışmaları, Berthold Brecht ve çağdaş oyun yazarları da dahil olmak üzere dil eleştirisine adanmıştır. 1966'da "Grup 47" toplantısında da bu konuda yorum yapmıştır. En önemli tematik çalışması "Kaspar" (1968)'dır. Bu eserin başlığı zaten kimsesiz Kaspar Hauser'e atıfta bulunmaktadır. Handke bu eserinde dilin belirleyiciliğine ve etkisine dikkat çeker. Handke diğer eserlerinde de dil aracılığıyla gelenekselleşmiş algılama ve deneyimleme biçimlerine eleştirel bir şekilde yönelmiştir. Edebiyatın gelenekselleşmiş anlamları çözmesini talep etti. Gerçekçilik iddiasıyla betimleyici edebiyatın bu yeteneğini reddetti. Handke 1969'dan 1970'e kadar Paris'te yaşadı. Daha sonra Almanya'ya döndü. Handke, "The Goalkeeper's Fear of the Penalty Kick" (1970) adlı öyküsünde geleneksel anlatı yöntemlerini kullandı ve dil ve öykü anlatımı üzerine yaptığı düşünümsel çalışmanın soyut doğasından uzaklaştı. Yine de bu eser, dilden etkilenen algıyla ilgilidir. Bir sonraki öyküsü "The Short Letter to the Long Farewell" (1972), benlik ile dünya arasındaki ilişki ve bireyin kendini keşfetme süreciyle ilgili tematik bir seriyi başlatır. Bu tematik eserler arasında "Wishless Misfortune" (1972), "The Hour of True Sensation" (1975) veya "The Left-Handed Woman" (1976) gibi bazıları otobiyografik bölümler içeren başlıklar yer alır. Bu eserlerden bazıları, onlara özel bir nitelik kazandıran yüksek düzeyde bir yazım tarzına veya mitleştirmeye sahiptir - örneğin "Eve Dönüş" (1979), "Sainte-Victoire Öğretisi" (1980), "Çocuk Hikayesi" (1981) ve "Köyler Hakkında. Uzun Eve Dönüş" tetralojisinin "Dramatik şiir" (1981). Peter Handke "The Repetition" (1986) adlı kısa öyküsünde ve diğer eserlerinde yazma üzerine düşünür. En kapsamlı çalışması "My Year in Nobody's Bay" başlığını taşıyor. Yeni Zamanlardan Bir Peri Masalı" (1994). Bu eserde yazar, "My Year in Nobody's Bay" adlı eserin yaratılışını anlatmaktadır. Yeni zamandan bir peri masalı". Ancak Handke'nin daha önceki çalışmalarından temalar ve sahneler de tekrar tekrar dahil edilmiştir. "Karanlık bir gecede sessiz evimi terk ettim" (1997) başlığı da Handke'nin faaliyetlerinin bir incelemesini içerir. Diğer eserleri arasında "Seyirci Hakaretleri ve Diğer Konuşma Parçaları" (1966), "Seyyar Satıcı" (1967), "İç Dünyanın Dış Dünyasının İç Dünyası" (1969), "Güncel Olayların Kroniği" (1971), "Kelimelerin Kıyısı, Hikayeler, Şiirler, Parçalar" (1975) ve "Dünyanın Ağırlığı. A Journal" 1977'den. Bunu 1980'lerde "Kalemin Öyküsü" (1982), "Bir Yazarın Öğleden Sonrası" gibi eserler izledi. (1987), "Birbirimiz hakkında hiçbir şey bilmediğimiz saatler" (1992), "Tuna, Sava Morawa ve Drina nehirlerine bir kış yolculuğu ya da Sırbistan için adalet" (1996), "Lucie ormanda Thingsda" (1999) ya da "Gözyaşlarıyla sorgulama. Yugoslavya'nın iki savaş zamanı geçişinden sonraki notlar, Mart ve Nisan 1999" (2000). Edebiyat eleştirmenleri yazar Peter Handke'yi ve eserlerini tartışmalı bir şekilde ele almaktadır. Yargı yelpazesi hayranlıktan polemiğe kadar uzanır. Bir yandan edebi bireyselliği ve dilsel ifadesinin kesinliği övülürken, diğer yandan gerçekçi olmamakla ve sahte pathos ile suçlanmaktadır.2004 yılında Handke, Slobodan Miloseviç'i Lahey'deki hapishanede ziyaret etti ve bu da medyada bir kez daha eleştirel tartışmalara yol açtı. Ayrıca 18 Mart 2006'da Miloseviç'in cenaze töreninde konuşmacı olarak yer aldı. Mayıs 2006'da Paris'teki ünlü Comédie Française, Handke'nin "Game of Questions" adlı oyununu programından çıkardı. Bu arada, Handke'nin Heinrich Heine Ödülü'ne aday gösterilmesi nedeniyle çok sayıda tartışma yaşandı. Handke, 8 Haziran 2006'da 50.000 avroluk edebiyat ödülünden feragat ettiğini açıkladı. Handke, ödülün kuruluşu sırasında, şahsının ya da eserlerinin yerel politikacıların "tacizine" maruz kalmaya devam etmesini istemediğini beyan etmişti. Jüri tarafından kararlaştırılan ve Düsseldorf belediye meclisi tarafından tekrar sorgulanan Handke'nin ödülü, Sırp siyasetini savunması ve eski yönetici Slobodan Miloseviç'in cenazesine katılması nedeniyle uluslararası alanda ağır bir şekilde eleştirildi.2018 yılında Handke, yaşamı boyunca yaptığı çalışmalar nedeniyle Nestroy Tiyatro Ödülü'nü aldı ve 2019 yılında Nobel Edebiyat Ödülü'ne layık görüldü.