John Cairney, Glasgow'daki RSAMD'ye kaydolmadan önce Glasgow Park Tiyatrosu'nda ilk sahne deneyimini yaşadı. Mezun olduktan sonra Wilson Barrett Company'ye 'The School for Scandal'da Snake rolüyle katıldı. Glasgow Citizens' Tiyatrosu'nda bir sezon oynadıktan sonra Bristol Old Vic'e gitti ve burada Arthur Miller'ın 'The Crucible' oyununun İngiltere prömiyerinde rol aldı. Zaman zaman Citizens'a geri döndü, en önemlisi 1960 yılında Hamlet rolündeydi. Ayrıca 1964 yılında John Arden'in 'Armstrong's Last Goodnight' oyununun prömiyerinde yer aldı.1991'e kadar diğer sahne çalışmaları arasında Edinburgh Festivali'nde Tyrone Guthrie için 'The Thrie Estaites' oyununda King Humanitie, Dundee'de 'The Entertainer' oyununda Archie Rice (1972), 'Cyrano de Bergerac' oyununda baş karakter olarak yer aldı;Cyrano de Bergerac' Newcastle'da (1974), 1986 Edinburgh Festivali'nde 'Murder in the Cathedral' Becket ve 1989'da aynı festivalde 'Macbeth'. Ayrıca kendi yazdığı ve rol aldığı 'An Edinburgh Salon', 'At Your Service', 'The Ivor Novello Story' ve 'A Mackintosh Experience" adlı yapımların yanı sıra solo 'The Robert Burns Story' ile dünya turuna çıkmaya devam etti. Robert Burns ile ilişkisi 1965 yılında Tom Wright'ın Edinburgh'daki Traverse Tiyatrosu'nda ve Londra'daki Arts Tiyatrosu'nda sergilediği solo oyunu 'There Was A Man' ile başladı. Solo oyun ulusal çapta iki kez televizyonda yayınlandı ve aynı zamanda REL Records, Edinburgh için bir albüm kaydı ve Green Place Productions, Glasgow için bir video oldu. Burns'ten sonra William McGonagall, Robert Service ve Robert Louis Stevenson üzerine sololar yapmaya devam etti ve 1978 Edinburgh Festivali'nde Yeni Zelandalı aktris Alannah O'Sullivan ile çalıştı. 1980 yılında evlendiler. Two For A Theatre olarak P&O Cruises ve British Council için dünya turuna çıktılar ve New York'taki Keedick Lecture Bureau'da 1986 yılına kadar Byron, Wilde ve Dorothy Parker üzerine programlar yaptılar.Cairney'nin ilk filmi Rank Organisation için çektiği Ill Met by Moonlight (1957) oldu ve bunu Windom's Way (1957), Hürriyet kahramanı (1959), Kurban (1961), Altın postlu cengâver (1963), Kleopatra (1963), Kara Korsan (1964) ve A Study in Terror (1965) gibi filmler izledi. Televizyondaki rolleri arasında Branwell Bronte, Edgar Allan Poe ve Robert the Bruce gibi isimler yer alırken, Dr. Finlay's Casebook (1962), Danger Man (1964), Tatlı sert (1961), Jackanory (1965), Elizabeth R (1971), Taggart (1983) ve BBC2'nin This Man Craig (1966) adlı dizisinde Ian Craig olarak rol aldı. Ayrıca, EMI için Abbey Road'da kendi şarkılarını yazdı ve kaydetti. Yazar olarak, 'Worlds Apart', 'A Scottish Football Hall of Fame', 'Heroes Are Forever' ve 'A Year Out In New Zealand' kitaplarını yayınladı. Luath Press (Edinburgh) için Robert Burns hakkında üç kitabın yanı sıra R.L. Stevenson ve C.R. Mackintosh'un biyografilerini ve Glasgow üzerine bir deneme kitabı ('Glasgow by the Way, But') yazdı. 'Flashback Forward' Random House (Yeni Zelanda) için yayınlandı ve oyunculuk üzerine kitabı 'Greasepaint Monkey' 2010 yılında Luath Press, Edinburgh tarafından yayınlanacak.Cairney, 1988'de Glasgow Üniversitesi'nden "Solo Tiyatro Tarihi" üzerine yüksek lisans derecesi ve 1994'te Victoria Üniversitesi, Wellington, Yeni Zelanda'dan Stevenson ve Tiyatro üzerine yaptığı çalışmasıyla doktora derecesi aldı. Yeni Zelanda'da 17 yıl geçirdikten sonra John ve Alannah İskoçya'da yaşamak üzere geri döndüler.