Errol John profesyonel kariyerine memleketi Trinidad'da gazeteci ve reklam sanatçısı olarak başladı. 1946 yılında Errol Hill ile birlikte Whitehall Oyuncuları (Company of Players olarak da bilinir) adlı amatör bir tiyatro grubu kurdu. John burada oyun yazarlığı da dahil olmak üzere birçok farklı görevde çalıştı. 1950 yılında İngiltere'ye taşındı ve burada yerel sahne yapımlarında rol almaya başladı. Kısa süre sonra film ve televizyon yapımlarında çalıştı, ancak çoğunlukla küçük rollerdeydi. Kariyerindeki dönüm noktası, 1956 yılında BBC için A Man from the Sun (1956) adlı filmde önemli bir rol üstlenmesiyle gerçekleşti. Ertesi yıl, "Moon on a Rainbow Shawl," adlı oyunu Observer Drama Yarışmasını kazandı. Bu oyun daha sonra "Small Island Moon," adıyla radyoya uyarlandı; ardından Royal Court Theatre'da Earle Hyman'ın başrolünü oynadığı bir oyun olarak sahnelendi. İlk sahne prodüksiyonu iyi karşılanmazken, John'un rol aldığı televizyon uyarlaması iyi karşılandı. Oyun 1960 yılında ITV Play of the Week'in (1955) bir bölümü olarak yayınlandı. "Moon on a Rainbow Shawl" George Roy Hill tarafından yönetilen Broadway dışı bir yapımla Amerika Birleşik Devletleri'ne getirildi. Bu yapımda James Earl Jones, Cicely Tyson ve Vinnette Carroll rol aldı ve olumlu eleştiriler aldı. Bu arada John televizyon, film ve tiyatroda aktör olarak çalışmaya devam etti. Londra'daki Old Vic'te John, "The Merchant of Venice" ve "Othello" oyunlarında Fas Prensi olarak başrolde yer aldı.1963'te BBC dizisi First Night'ın bir bölümü olan "The Dawn,"'ı yazdı ve oynadı. John aynı şeyi 1969 yılında BBC1'The Wednesday Play (1964) için "The Exiles" ile yaptı.1960'larda ve 1970'lerde John, Denizde Soygun (1966) ve Kızgın ve Sakin (1972) gibi Hollywood filmlerinde yardımcı ve küçük rollerde yer aldı. Daha önce, eleştirmenlerce beğenilen İnsanlık uğruna (1959) filminde rol alan Errol John, kariyeri boyunca bazı tanınırlıklar elde etse de, ilerleyen yıllarda eğlence endüstrisi ve bir aktör, yönetmen ve yazar olarak kendisi için fırsatların olmaması nedeniyle giderek daha fazla hayal kırıklığına uğradı. 10 Temmuz 1988'de, Maya Angelou tarafından sahnelenen "Moon on a Rainbow Shawl" oyununun kapanışından kısa bir süre sonra, Errol John Londra'daki evinde ölü bulundu.