John Wildman ilk başrolünü 1970 yılında NFB ödüllü kısa film (Cork Film Festivali) The Huntsman'da oynadı, ardından Richard Chamberlain ile The Christmas Messenger ve Kenneth Welsh ile The Newcomers filmlerinde rol aldı. Montreal'deki Dawson College Tiyatro Programından mezun olduktan sonra Humongous, Monique Mercure ve Gilbert Sicotte ile Les Annees Des Reves, Michel Cote ve Lousie Marleau ile Exit filmlerinde başrol oynadı. Çok ödüllü My American Cousin'deki başrolü ona En İyi Erkek Oyuncu dalında Genie ödülü kazandırdı ve devam filmi American Boyfriends'de yeniden rol aldı.Dört sezon boyunca CTV dizisi The Campbells'da Neill Campbell rolüyle, Gabrielle Lazare ile Les Tisserand Du Povoir (Arbitrage), Richard Belzer ile Warner Brothers Prince For A Day, The Adventures of Smoke Bellew, Laurie Holden ile Family Passions dizisinde Dillon MacDeere rolüyle (Walking Dead), David Carridine ile Kung Fu The Legend Continues ve Jessica Pare ile The Way Of The West (Madmen) dizilerinde rol aldı.The Murdoch Mysteries, Heartland, La Femme Nikita, Blauvogel, Secret Service, Catwalk, Bordertown, T and T, Carling Bassett ile The Littlest Hobo, Peter MacNeill ve Jayne Eastwood ile Balconville'in CBC'deki telifi ve Don Shebib'in yönettiği For The Record bölümü By Reason Of Insanity dahil olmak üzere birçok TV şovunda konuk oyuncu olarak yer aldı.