Guggenheim, New Yorklu işadamı Benjamin Guggenheim ve eşi Florette Seligman'ın üç kızından biriydi. Babası Amerika'nın en zengin sanayi ailelerinden birinden geliyordu; Nisan 1912'de R.M.S. battığında geldi. Titanic Atlantik'te öldü. Bu olay onu milyonlar değerinde bir servetin varisi yaptı. Amcası, New York'taki Solomon R. Guggenheim Vakfı'nın kurucusu Amerikalı sanayici ve sanat koleksiyoncusu Solomon R. Guggenheim'dı. Guggenheim Ağustos 1919'da reşit olduğunda mirası ona kaldı. 1920'de New York'taki "Sunrise Turn" kitabevinde stajyerliğe başladı. Guggenheim 1921 yılında Paris'e taşındı ve burada birçok entelektüel ve sanatçıyla tanıştı. Genç yaşlardan itibaren sosyal normlara başkaldıran Guggenheim, kendi hayatını yaşadı - sadece sanat eserleri toplamak için güçlü bir tutku geliştirmekle kalmadı, aynı zamanda sanatçıları kariyerlerinde destekledi.1922'de Fransız ressam ve heykeltıraş Laurence Vail ile evlendi. Birlikte iki çocuk sahibi oldular. Sekiz yıl sonra evlilikleri boşanmayla sonuçlandı. Yaşamı boyunca geniş özel koleksiyonunu halkın erişimine açtı. Ayrıca, keşfettiği ve sanatçı olarak tanınmasını sağladığı Wassily Kandinsky, Marcel Duchamp, Max Ernst, Jackson Pollock ve Yves Tanguy da dahil olmak üzere çok sayıda sanatçı için önemli bir tanıtım sağladı. Sanatçıları, diğer şeylerin yanı sıra, resim satın alarak veya onlar için sergiler düzenleyerek kararlılıkla destekledi. 1942'den 1947'ye kadar, Soyut Dışavurumculuğun ortaya çıktığı Sürrealistler için merkezi bir temas noktası haline gelen "Art of this Century" galerisini yönetti. Bu açıdan Guggenheim galerisi, savaş sonrası dönemde baskın hale gelen bu sanat akımının doğduğu yer olarak önemlidir. 1941'den 1943'e kadar sanatçı Max Ernst ile evliydi. Alman savaş işgali sırasında, Paris'te çok düşük fiyatlara çok sayıda sanat eseri satın aldı ve bunların çoğu daha sonra koleksiyonunun en önemli parçaları arasında sayıldı. Diğer işlerinin yanı sıra Londra'da bir galeri kurdu. 1947'de Venedik'e taşındıktan sonra Avrupa sanat ortamının şekillenmesinde kilit bir rol oynadı. 1948'de Venedik'te açtığı sergi, Bienal'i ilginin azaldığı bir dönemden çıkardı. Peggy Guggenheim'ın başarılı çabaları sayesinde etkinlik 20 yıl boyunca kamuoyunun ilgi odağı olmaya devam etti ve en önemli modern sanatçıların yıllık sergi etkinliği olarak yerini aldı. Tutkulu sanat koleksiyoncusu Venedik'i daimi ikametgahı olarak seçti ve 1948 yılında Palazzo Venier dei Leoni'yi satın aldı. Burada dışavurumcu ve sürrealist sanat eserlerinden oluşan eşsiz bir koleksiyonun da temelini attı. 1951 yılında sanat hamisi "Salomon Guggenheim Vakfı"'nı kurdu. Şu anda ailesinin sahip olduğu uluslararası müze sisteminin bir parçasıdır. Altı binin üzerinde resim ve en az üç milyar dolar değerinde objenin yer aldığı özel koleksiyon ilk kez New York'ta sergilendi. Sanat eserleri büyük bir müze projesiyle dünya çapında sergilenecek. Bağlılığı ve muhteşem koleksiyonuyla Peggy Guggenheim, avangart sanatçıların ve eserlerinin kurulmasında merkezi bir figür haline geldi.Peggy Guggenheim 23 Aralık 1979'da Venedik'te öldü.Guggenheim Müzesi, New York'ta bir modern sanat müzesidir. Amcası sanayici Solomon R. Guggenheim tarafından 1937 yılında bağışlanmıştır. Bu müzenin başlıca sanatçılarından biri temsili olmayan sanatıyla Wassily Kandinsky'dir.