James Dunn sahnede, vodvillerde ve sessiz filmlerde figüran olarak çalıştı. 1931'de Fox ile anlaşmadan önce filmlerde oynadı. Fox ile ilk filmi 1931 yapımı Sob Sister'dı (1931). Bu sırada Fox'ta Shirley Temple ile birlikte rol aldı. ilk üç filmi: Baby, Take a Bow (1934), Ayağa Kalk ve Tezahürat Yap! (1934) ve Güldüren gözler (1934). Dunn'ın ekranı karakteri genellikle komşu çocuğu ya da iyi adamdı. 1935 yılında Yeni 20th Century-Fox'taki müzikaller bitti ve Dunn bir daha asla geri dönmeyeceği "B" listesine girdi. İçinde The Payoff (1935) filminde iyi adamı oynuyor. Karısı kariyerini mahveden adam gazete köşe yazarı. 1930'ların sonunda çok içiyordu ve işsiz kaldı. O görünecekti 1940'ların başında filmlerde küçük roller aldı, ancak bu roller çok azdı ve çok uzaktı. 1945 yılında geri dönüş yapmayı başardı ve En İyi Yardımcı Erkek Oyuncu dalında Oscar Bir Genç Kız Yetişiyor (1945), ama yeniden canlanan kariyeri devam etmeyecekti. 1951'de tekrar işsiz ve iflas etmiş olacaktı. Televizyon daha sonra bazı işler sağlayacak ve dizinin müdavimlerinden biri olacaktı. It's a Great Life (1954).